ovoshchiОвощи РоссииVegetable crops of Russia2072-91462618-7132Федеральный научный центр овощеводства10.18619/2072-9146-2023-2-54-64ovoshchi-2139Research ArticleАГРОХИМИЯ, АГРОПОЧВОВЕДЕНИЕ, ЗАЩИТА И КАРАНТИН РАСТЕНИЙAGROCHEMISTRY, SOIL SCIENCE, PLANT PROTECTION AND QUARANTINEВзаимосвязь первичных метаболитов и бетанина в корнеплодах свеклы столовой (Beta vulgaris L.)Primary metabolites and betanin: their interplay in the roots of Table Beet (Beta vulgaris L.)https://orcid.org/0000-0002-9967-7454СоколоваД. В.SokolovaD. V.

Диана Викторовна Соколова – старший научный сотрудник Отдела генетических ресурсов овощных и бахчевых культур, куратор коллекции свеклы, амаранта и шпината

190000, г.Санкт-Петербург, ул. Б. Морская, д .42,44

Diana V. Sokolova –Senior Researcher, Department of Genetic Resources of Vegetable and Cucurbit Crops, Beet, spinach and amaranth collection curator

42-44 Bolshaya Morskaya St., St. Petersburg, 190000

dianasokol@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3992-5353ШеленгаТ. В.ShelengaT. V.

Татьяна Васильевна Шеленга – ведущий научный сотрудник отдела Биохимии и молекулярной биологии

190000, г.Санкт-Петербург, ул. Б. Морская, д .42,44

Tatyana V. Shelenga – Leading Researcher, Department of Biochemistry and Molecular Biology,

42-44 Bolshaya Morskaya St., St. Petersburg, 190000

https://orcid.org/0000-0002-6201-4294СоловьеваА. Е.SolovievaA. E.

Алла Евгеньевна Соловьева – старший научный сотрудник отдела Биохимии и молекулярной биологии

190000, г.Санкт-Петербург, ул. Б. Морская, д .42,44

Alla E. Solovieva – Senior Researcher, Department of Biochemistry and Molecular Biology

42-44 Bolshaya Morskaya St., St. Petersburg, 190000

Федеральный исследовательский центр Всероссийский институт генетических ресурсов растений им. Н. И. Вавилова (ВИР)РоссияFederal Research Center N. I. Vavilov All-Russian Institute of Plant Genetic Resources (VIR)Russian Federation202308042023025464Copyright © Соколова Д.В., Шеленга Т.В., Соловьева А.Е., 20232023Соколова Д.В., Шеленга Т.В., Соловьева А.Е.Sokolova D.V., Shelenga T.V., Solovieva A.E.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.vegetables.su/jour/article/view/2139Актуальность

Актуальность. Беталаины это водорастворимые, тирозин-производные пигменты, подразделяющиеся на желто-окрашенные бетаксантины и красно-фиолетовые бетацианины. Наибольшая доля в группе бетацианинов приходится на бетанин, используемый в качестве натурального красителя красного цвета. Основным источником бетанина является высокоурожайная корнеплодная культура – свекла столовая, характеризующаяся лечебными, антиоксидантными свойствами, скороспелостью, длительной сохранностью корнеплодов, а также высоким содержанием биологически активных веществ, минеральных элементов и витаминов. Это исследование было вызвано недостатком информации, необходимой для селекционной работы по увеличению содержания бетанина в свекле.

Материалы и методы

Материалы и методы. Изучение метаболитного профиля использовано в качестве эффективного способа оценки и поиска взаимосвязи показателей отдельных метаболитов с содержанием бета- нина у группы перспективных образцов столовой свеклы из коллекции ВИР. Материалом для исследования послужила группа из 225 образцов. Состав метаболитов анализировали у выделенной группы из 23 образцов. Биохимический анализ выполнен в лаборатории биохимии и молекулярной биологии ВИР, количественный и качественный состав первичных метаболитов оценивали методом газо-жидкостной хроматографии, сопряженной с масс-спектрометрией.

Результаты

Результаты. В составе экстракта корнеплодов опытных образцов было идентифицировано 17 свободных аминокислот. Наибольшее число положительных взаимосвязей с другими аминокислотами (r˃0,72) отмечено у тирозина, аланина и фенилаланина. Установлена значимая (r= -0,66) отрицательная корреляция бетанина с янтарной кислотой, которая, по результатам факторного анализа, сопряжена с беталамовой кислотой. Среди углеводов преобладала сахароза (95%). У сахарозы и мальтозы проявлялась слабая положительная взаимосвязь с бетанином. Среди жирных кислот доминировали ненасыщенная олеиновая и насыщенная пальмитиновая кислоты (соответственно 52% и 20% от суммарного содержания жирных кислот). Более скороспелые и холодостойкие образцы столовой свеклы характеризовались преобладанием ненасыщенных жирных кислот и пониженным содержанием бетанина. Выявленные взаимосвязи и особенности метаболитного профиля столовой свеклы важны для селекционной работы при создании сортов и гибридов с повышенным содержанием бетанина.

Relevance

Relevance. The main source of the natural pigment betanin is table beet, known for its medicinal and antioxidant properties, earliness and long shelf life, rich in bioactive compounds, minerals and vitamins. This research was induced by the lack of information required by breeders to increase betanin content in beet. Metabolite profiling is an effective way to assess the interplay between individual metabolites and betanin content in table beet.

Materials and methods

Materials and methods. The material was selected from the the N.I. Vavilov Institute of plant industry (VIR) collection. Biochemical analysis was based on VIR’s guidelines, and metabolite profiling on gas chromatography, coupled with mass spectrometry.

Results

Results. 17 free amino acids were found in the beet root extract. The greatest number of positive correlations with other amino acids (r˃0.72) was found in tyrosine, alanine and phenylalanine. A significant (r = –0.66) negative correlation was observed between betanin and succinic acid, credibly associated with betalamic acid. Sucrose predominated among carbohydrates (95%). Sucrose and maltose showed a weak positive correlation with betanin. Unsaturated oleic and saturated palmitic acids dominated among fatty acids (52% and 20% of total fatty acids, respectively). Earlier-ripening and cold-resistant table beet accessions showed a predominance of unsaturated fatty acids and lower betanin content. The disclosed interactions are important for betanin-rich red beet breeding.

свекла столоваябеталаиныбетанинсвободные аминокислотыорганические кислотыуглеводыжирные кислотыred beetbetalainsbetaninfree amino acidsorganic acidscarbohydratesfatty acidsИсследование выполнено в рамках Государственного задания ВИР в соот- ветствии с планом темы № 0662–2019–0003 «Генетические ресурсы овощебахчевых культур в глобальной коллекции ВИР: эффективные пути расширения разнообразия, выявления закономерности наследственной изменчивости и использования адаптационного потенциала» № АААА–А19–119013090157–1.The research was funded in the framework of the State Assignment to VIR in accordance with the theme plan, Topic No. 0662–2019–0003 “Genetic resources of vegetable and cucurbit crops in the VIR global collection: effective ways to expand diversity, reveal regularities in hereditary variation, and use the adaptive potential”, registered in the Unified State Information System for Accounting of Scientific Research, Experimental Design and Technological Works for Civilian Purposes under No. AAAA–A19–119013090157–1.ReferencesШачек Т.М., Плитко Т.Ю., Севостьянов С.М. Разработка способа полу- чения натурального красителя из свеклы. Научные стремления. 2017;(21):35-39.Shachek T.M., Plitko T.Y., Sevostyanov S.M. Development of a way of receiving a natural dyestuff from beet. Scientific aspirations. 2017;(21):35-39. (In Russ.)Herbach K.M., Stintzing F.C., Carle R. Stability and color changes of thermally treated betanin, phyllocactin, and hylocerenin solutions. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2006;(54):390–398. doi:10.1021/jf051854bHerbach K.M., Stintzing F.C., Carle R. Stability and color changes of thermally treated betanin, phyllocactin, and hylocerenin solutions. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2006;(54):390–398. doi:10.1021/jf051854bAztatzi-Rugerio L., Granados-Balbuena S.Y., Zainos-Cuapio Y., Ocaranza-Sánchez E., Rojas-López,M. Analysis of the degradation of betanin obtained from beetroot using Fourier transform infrared spectroscopy. Journal of Food Science and Technology. 2019;56(8):3677–3686. doi:10.1007/s13197-019-03826-2Aztatzi-Rugerio L., Granados-Balbuena S.Y., Zainos-Cuapio Y., Ocaranza-Sánchez E., Rojas-López,M. Analysis of the degradation of betanin obtained from beetroot using Fourier transform infrared spectroscopy. Journal of Food Science and Technology. 2019;56(8):3677–3686. doi:10.1007/s13197-019-03826-2Cai Y., Sun Mei, Wu H., Huang R., Corke H. Characterization and quantification of betacyanin pigments from diverse Amaranthus species. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 1998;(46):2063–2070. doi:10.1021/jf9709966Cai Y., Sun Mei, Wu H., Huang R., Corke H. Characterization and quantification of betacyanin pigments from diverse Amaranthus species. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 1998;(46):2063–2070. doi:10.1021/jf9709966Castellanos-Santiago E., Yahia E.M. Identification and quantification of betalains from the fruits of 10 mexican prickly pear cultivars by high-performance liquid chromatography and electrospray ionization mass spectrometry. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2008;(56):5758–5764. doi:10.1021/jf800362tCastellanos-Santiago E., Yahia E.M. Identification and quantification of betalains from the fruits of 10 mexican prickly pear cultivars by high-performance liquid chromatography and electrospray ionization mass spectrometry. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2008;(56):5758–5764. doi:10.1021/jf800362tStintzing F.C., Schieber A., Carle R. Rote Bete als farbendes Lebensmitteleine Bestandsaufnahme. Obst Gemuse Kartoffelverarbeitung. 2000;85(5/6):196−204.Stintzing F.C., Schieber A., Carle R. Rote Bete als farbendes Lebensmitteleine Bestandsaufnahme. Obst Gemuse Kartoffelverarbeitung. 2000;85(5/6):196−204.Henriette M.C. Betalains: properties, sources, applications, and stability. Intern. Journal of Food Science and Technology. 2009;(44):2365-2376. doi:10.1111/j.1365-2621.2007.01668.xHenriette M.C. Betalains: properties, sources, applications, and stability. Intern. Journal of Food Science and Technology. 2009;(44):2365-2376. doi:10.1111/j.1365-2621.2007.01668.xБуренин В.И., Лудилов В.А., Соколова Д.В. Комплексное исследование генофонда столовой свеклы. Картофель и овощи. 2016;(2):39-40.Burenin V.I., Ludilov V.A., Sokolova D.V. Integrated research of red beet gene pool. Potato and vegetables. 2016;(2):39-40. (In Russ.)Kapadia G.J., Azuine M.A., Sridhar R., Okuda Y., Tsuruta A., Ichiishi E., Mukainake T., Takasaki M., Konoshima N.H., Tokuda H. Chemoprevention of DMBA-induced UV-B promoted, NORI-induced TPA promoted skin carcinogenesis, and DEN-induced phenobarbital promoted liver tumors in mice by extract of beetroot. Pharmacological Research. 2003;(47):141–148. doi:10.1016/s1043-6618(02)00285-2Kapadia G.J., Azuine M.A., Sridhar R., Okuda Y., Tsuruta A., Ichiishi E., Mukainake T., Takasaki M., Konoshima N.H., Tokuda H. Chemoprevention of DMBA-induced UV-B promoted, NORI-induced TPA promoted skin carcinogenesis, and DEN-induced phenobarbital promoted liver tumors in mice by extract of beetroot. Pharmacological Research. 2003;(47):141–148. doi:10.1016/s1043-6618(02)00285-2Lechner J.F., Wang L.-S., Rocha C.M., Larue B., Henry C., McIntyre C.M., Riedl K.M., Schwartz S.J., Stoner G.D. Drinking water with red beetroot food color antagonizes esophageal carcinogenesis in N -nitrosomethylbenzylaminetreated rats. Journal of Medicinal Food. 2010;13(3):733-739. doi:10.1089/jmf.2008.0280Lechner J.F., Wang L.-S., Rocha C.M., Larue B., Henry C., McIntyre C.M., Riedl K.M., Schwartz S.J., Stoner G.D. Drinking water with red beetroot food color antagonizes esophageal carcinogenesis in N -nitrosomethylbenzylaminetreated rats. Journal of Medicinal Food. 2010;13(3):733-739. doi:10.1089/jmf.2008.0280Gandia-Herrero F., Escribano J., Garcia-Carmona F. Biological activities of plant pigments betalains. Critical Reviews in Food Science and Nutrition. 2016;(56):937–945. doi:10.1080/10408398.2012.740103Gandia-Herrero F., Escribano J., Garcia-Carmona F. Biological activities of plant pigments betalains. Critical Reviews in Food Science and Nutrition. 2016;(56):937–945. doi:10.1080/10408398.2012.740103Butera, D., Tesoriere, L., Di Gaudio, F., Bongiorno, A., Allegra, M., Pintaudi, A. M., … Livrea, M. A. Antioxidant Activities of Sicilian Prickly Pear (Opuntia ficus indica) Fruit Extracts and Reducing Properties of Its Betalains: Betanin and Indicaxanthin. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2020;50(23):6895–6901. doi:10.1021/jf025696pButera, D., Tesoriere, L., Di Gaudio, F., Bongiorno, A., Allegra, M., Pintaudi, A. M., … Livrea, M. A. Antioxidant Activities of Sicilian Prickly Pear (Opuntia ficus indica) Fruit Extracts and Reducing Properties of Its Betalains: Betanin and Indicaxanthin. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2020;50(23):6895–6901. doi:10.1021/jf025696pSlavov A., Karagyozov V., Denev P., Kratchanova M., Kratchanov C. Antioxidant activity of red beet juices obtained after microwave and thermal pretreatments. Czech journal of Food Sciences. 2013;(31):139–147. doi:10.17221/61/2012-CJFSSlavov A., Karagyozov V., Denev P., Kratchanova M., Kratchanov C. Antioxidant activity of red beet juices obtained after microwave and thermal pretreatments. Czech journal of Food Sciences. 2013;(31):139–147. doi:10.17221/61/2012-CJFSDa Silva D.V.T., Pereira A.D., Boaventura G.T., Ribeiro R.S. de A., Verícimo M.A., Carvalho-Pinto C.E. de, … Paschoalin V.M.F. Short-Term Betanin Intake Reduces Oxidative Stress in Wistar Rats. Nutrients. 2019;11(9):1978. doi:10.3390/nu11091978Da Silva D.V.T., Pereira A.D., Boaventura G.T., Ribeiro R.S. de A., Verícimo M.A., Carvalho-Pinto C.E. de, … Paschoalin V.M.F. Short-Term Betanin Intake Reduces Oxidative Stress in Wistar Rats. Nutrients. 2019;11(9):1978. doi:10.3390/nu11091978Hayakawa K., Agarie S. Physiological roles of betacyanin in a halophyte, Suaeda japonica Makino. Plant Production Science. 2010;(13):351–359. doi:10.1626/pps.13.351Hayakawa K., Agarie S. Physiological roles of betacyanin in a halophyte, Suaeda japonica Makino. Plant Production Science. 2010;(13):351–359. doi:10.1626/pps.13.351Nakashima T., Araki T., Ueno O. Photoprotective function of betacyanin in leaves of Amaranthus cruentus L. under water stress. Photosynthetica. 2011;(49):497–506. DOI:10.1007/s11099-011-0062-7Nakashima T., Araki T., Ueno O. Photoprotective function of betacyanin in leaves of Amaranthus cruentus L. under water stress. Photosynthetica. 2011;(49):497–506. DOI:10.1007/s11099-011-0062-7Jain G., Schwinn K.E., Gould K.S. Betalain induction by l-DOPA application confers photoprotection to saline-exposed leaves of Disphyma australe. New Phytologist. 2015;207(4):1075–1083. doi:10.1111/nph.13409Jain G., Schwinn K.E., Gould K.S. Betalain induction by l-DOPA application confers photoprotection to saline-exposed leaves of Disphyma australe. New Phytologist. 2015;207(4):1075–1083. doi:10.1111/nph.13409Brockington S.F., Walker R.H., Glover B.J., Soltis P.S., Soltis D.E. Complex pigment evolution in the Caryophyllales. New Phytologist. 2011;190(4):854–864. doi:10.1111/j.1469-8137.2011.03687.xBrockington S.F., Walker R.H., Glover B.J., Soltis P.S., Soltis D.E. Complex pigment evolution in the Caryophyllales. New Phytologist. 2011;190(4):854–864. doi:10.1111/j.1469-8137.2011.03687.xPolturak G., Grossman N., Vela-Corcia D., Dong Y., Nudel A., Pliner M., Levy M., Rogachev I., Aharoni A. Engineered gray mold resistance, antioxidant capacity and pigmentation in betalain-producing crops and ornamentals. Proceedings of the National Academy of Sciences. USA. 2017;(114):9062–9067. doi:10.1073/pnas.1707176114Polturak G., Grossman N., Vela-Corcia D., Dong Y., Nudel A., Pliner M., Levy M., Rogachev I., Aharoni A. Engineered gray mold resistance, antioxidant capacity and pigmentation in betalain-producing crops and ornamentals. Proceedings of the National Academy of Sciences. USA. 2017;(114):9062–9067. doi:10.1073/pnas.1707176114Tzin V., Galili G. New insights into the shikimate and aromatic amino acids biosynthesis pathways in plants. Molecular Plant. 2010;3(6):956–972. doi.org/10.1093/mp/ssq048Tzin V., Galili G. New insights into the shikimate and aromatic amino acids biosynthesis pathways in plants. Molecular Plant. 2010;3(6):956–972. doi.org/10.1093/mp/ssq048Sakuta M. Diversity in plant red pigments: Anthocyanins and betacyanins. Plant Biotechnology Reports. 2014.8(1):37–48. doi:10.1007/s11816-013-0294-zSakuta M. Diversity in plant red pigments: Anthocyanins and betacyanins. Plant Biotechnology Reports. 2014.8(1):37–48. doi:10.1007/s11816-013-0294-zEsatbeyoglu T., Wagner A.E., Schini-Kerth V.B., Rimbach G. Betanin - A food colorant with biological activity. Molecular Nutrition & Food Research. 2015;59(1):36–47. doi:10.1002/mnfr.201400484Esatbeyoglu T., Wagner A.E., Schini-Kerth V.B., Rimbach G. Betanin - A food colorant with biological activity. Molecular Nutrition & Food Research. 2015;59(1):36–47. doi:10.1002/mnfr.201400484Strack D., Vogt T., Schliemann W. Recent advances in betalain research. Phytochemistry. 2003;(62):247–269. doi:10.1016/S0031-9422(02)00564-2Strack D., Vogt T., Schliemann W. Recent advances in betalain research. Phytochemistry. 2003;(62):247–269. doi:10.1016/S0031-9422(02)00564-2Sasaki N., Abe Y., Wada K., Koda T., Goda Y., Adachi T., Ozeki Y. Amaranthin in feather cockscombs is synthesized via glucuronylation at the cyclo-DOPA glucoside step in the betacyanin biosynthetic pathway. Journal of Plant Research. 2005;118:439–442. doi:10.1007/s10265-005-0237-zSasaki N., Abe Y., Wada K., Koda T., Goda Y., Adachi T., Ozeki Y. Amaranthin in feather cockscombs is synthesized via glucuronylation at the cyclo-DOPA glucoside step in the betacyanin biosynthetic pathway. Journal of Plant Research. 2005;118:439–442. doi:10.1007/s10265-005-0237-zСоколова Д.В., Соловьева А.Е. Перспективный исходный материал для селекции сортов свеклы с высоким содержанием бетанина. Аграрная Россия. 2019;(8):26-32. DOI: 10.30906/1999-5636-2019-8-26-32Sokolova D.V., Solovieva A.E. Promising initial material for breeding of beet varieties with a high content of betanin. Agrarian Russia. 2019;(8):26-32. DOI: 10.30906/1999-5636-2019-8-26-32. (In Russ.)]Ермаков А.И., Арасимович В.В., Ярош Н.П.; ред. А.И. Ермаков. Методы биохимического исследования растений. Ленинград. 1987. С.63-91.Ermakov A.I., Arasimovich V.V., Yarosh N.P. Methods of biochemical research of plants. Leningrad, 1987. P.63-91. (In Russ.)Pucher G.W., Curtis L.C., Vickery H.B. The red pigment of the root of the beet (Beta vulgaris). A method to determine betanin. Journal of Biological Chemistry. 1938;(123):71‒76. doi:10.1016/s0021-9258(18)74156-2Pucher G.W., Curtis L.C., Vickery H.B. The red pigment of the root of the beet (Beta vulgaris). A method to determine betanin. Journal of Biological Chemistry. 1938;(123):71‒76. doi:10.1016/s0021-9258(18)74156-2Kjeldahl J. Neue Methode zur Bestimmung des Stickstoffs in organischen Körpern. [New Method for the Determination of Nitrogen in Organic Substances.] Zeitschrift für analytische Chemie. 1883;(22):366-383. doi:10.1007/BF01338151Kjeldahl J. Neue Methode zur Bestimmung des Stickstoffs in organischen Körpern. [New Method for the Determination of Nitrogen in Organic Substances.] Zeitschrift für analytische Chemie. 1883;(22):366-383. doi:10.1007/BF01338151Perchuk I., Shelenga T., Gurkina M., Miroshnichenko E., Burlyaeva M. Composition of primary and secondary metabolite compounds in seeds and pods of asparagus bean (Vigna unguiculata (L.) Walp.) from China. Molecules. 2020;25(17):3778. doi:10.3390/molecules25173778Perchuk I., Shelenga T., Gurkina M., Miroshnichenko E., Burlyaeva M. Composition of primary and secondary metabolite compounds in seeds and pods of asparagus bean (Vigna unguiculata (L.) Walp.) from China. Molecules. 2020;25(17):3778. doi:10.3390/molecules25173778Worley B., Powers R. Multivariate Analysis in Metabolomics. Current Metabolomics. 2012;1(1):92–107. doi:10.2174/2213235x11301010092Worley B., Powers R. Multivariate Analysis in Metabolomics. Current Metabolomics. 2012;1(1):92–107. doi:10.2174/2213235x11301010092Shtark O.Y., Puzanskiy R.K., Avdeeva G.S., Yurkov A.P., Smolikova G.N. et al. Metabolic alterations in pea leaves during arbuscular mycorrhiza development. Peer J. 2019;(7):1-33. doi:10.7717/peerj.7495Shtark O.Y., Puzanskiy R.K., Avdeeva G.S., Yurkov A.P., Smolikova G.N. et al. Metabolic alterations in pea leaves during arbuscular mycorrhiza development. Peer J. 2019;(7):1-33. doi:10.7717/peerj.7495Ruiz-Hernández V., Roca M.J., Egea-Cortines M., Weiss J. A comparison of semi-quantitative methods suitable for establishing volatile profiles. Plant Methods. 2018;(14):67. doi:10.1186/s13007-018-0335-2Ruiz-Hernández V., Roca M.J., Egea-Cortines M., Weiss J. A comparison of semi-quantitative methods suitable for establishing volatile profiles. Plant Methods. 2018;(14):67. doi:10.1186/s13007-018-0335-2Wang M., Lopez-Nieves S., Goldman I.L., Maeda H.A. Limited tyrosine utilization explains lower betalain contents in yellow than in red table beet genotypes. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2017;(65):4305–4313. DOI: 10.1021/acs.jafc.7b00810Wang M., Lopez-Nieves S., Goldman I.L., Maeda H.A. Limited tyrosine utilization explains lower betalain contents in yellow than in red table beet genotypes. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2017;(65):4305–4313. DOI: 10.1021/acs.jafc.7b00810Соколова Д.В. Эколого-географическое изучение накопления бетани- на у перспективных образцов столовой свеклы коллекции ВИР. Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2019;180(4):66-74. DOI: 10.30901/2227-8834-2019-4-66-74Sokolova D.V. Environmental and geographic study of betanin accumulation in promising red beet accessions from the VIR collection. Proceedings on Applied Botany, Genetics and Breeding. 2019;180(4):66-74. DOI: 10.30901/2227-8834-2019-4-66-74. (In Russ.)Тимакова Л.Н., Борисов В.А., Фильрозе Н.А., Успенская О.Н., Соколова Л.М. Оценка качества сортов свеклы столовой в условиях Московской области. Картофель и овощи. 2020; 7: 28‒32. doi:10.25630/PAV.2020.83.92.004Timakova L.N., Borisov V.A., Filroze N.A., Uspenskaya O.N., Sokolova L.M. Assessment of the quality of beet varieties in the Moscow region. Potato and Vegetables.2020;(7): 28‒32. doi:10.25630/PAV.2020.83.92.004. (In Russ.)]Соколова Д.В., Шеленга Т.В. Соловьева А.Е. Сравнительная характе- ристика биохимического состава образцов мангольда и столовой свеклы коллекции ВИР. Овощи России. 2019;5(49):77-83. DOI: 10.18619/2072-9146-2019-5-77-83Sokolova D.V., Shelenga T.V., Solovieva A.E. Comparative characteristics of the biochemical composition of chard and table beet accessions from VIR collection. Vegetable crops of Russia. 2019;(5):77- 83. DOI: 10.18619/2072-9146-2019-5-77-83. (In Russ.)Bhagyalakshmi N., Thimmaraju R., Narayan M.S. Various hexoses and dihexoses differently influence growth, morphology and pigment synthesis in transformed root cultures of red beet (Beta vulgaris). Plant Cell, Tissue and Organ Culture. 2004;(78):183–195. doi:10.1023/B:TICU.0000022557.84867.dbBhagyalakshmi N., Thimmaraju R., Narayan M.S. Various hexoses and dihexoses differently influence growth, morphology and pigment synthesis in transformed root cultures of red beet (Beta vulgaris). Plant Cell, Tissue and Organ Culture. 2004;(78):183–195. doi:10.1023/B:TICU.0000022557.84867.dbHou Q., Ufer G., Bartels D. Lipid signaling in plant responses to abiotic stress. Plant Cell and Environment. 2016;39(5):1029-1048. doi.org/10.1111/pce.12666Hou Q., Ufer G., Bartels D. Lipid signaling in plant responses to abiotic stress. Plant Cell and Environment. 2016;39(5):1029-1048. doi.org/10.1111/pce.12666Дударева Л.В., Рудиковская Е.Г., Шмаков В.Н. Влияние низкоинтенсив- ного излучения гелий-неонового лазера на жирнокислотный состав кал- лусных тканей пшеницы (Triticum aestivum L.) Биологические мембраны. 2014;31(5):364-370. DOI:10.7868/S0233475514050041Dudareva L.V., Rudikovskaya E.G., Shmakov V.N. Influence of low-intensity he-neon laser radiation on the fatty acid composition of wheat (Triticum aestivum L.) callus tissues. Biological Membranes. 2014;31(5): 364-370. DOI:10.7868/S0233475514050041. (In Russ.)Жуков А.В. Пальмитиновая кислота и ее роль в строении и функциях мембран растительной клетки. Физиология растений. 2015;62(5):751-760. DOI: 10.7868/S001533031505019XZhukov A.V. Palmitic acid and its role in the structure and function of plant cell membranes. Russian Journal of Plant Physiology. 2015;62(5):706-713. DOI:10.7868/S001533031505019X. (In Russ.)Badea C., Basu S.K. The effect of low temperature on metabolism of membrane lipids in plants and associated gene expression. Plant Omics Journal. 2009;2(2):78–84.Badea C., Basu S.K. The effect of low temperature on metabolism of membrane lipids in plants and associated gene expression. Plant Omics Journal. 2009;2(2):78–84.Нохсоров В.В., Дударева Л.В., Петров К.А. Состав и содержание липи- дов и их жирных кислот в хвое Pinus sylvestris L. и Picea obovata Ledeb. при закаливании к низкой температуре в условиях криолитозоны Якутии. Физиология растений. 2019;66(4):286-294. DOI: 10.1134/S0015330319040109Nokhsorov V.V., Dudareva L.V., Petrov K.A. Content and composition of lipids and their fatty acids in needles of Pinus sylvestris L. and Picea obovata Ledeb. upon cold hardening in the cryolithozone of Yakutia. Russian Journal of Plant Physiology. 2019;66(4):548-555. DOI:10.1134/S0015330319040109. (In Russ.)

The authors declare that there are no conflicts of interest present.